Όταν οι Άβαροι πολιόρκησαν την Κωνσταντινούπολη το εξακόσια είκοσι έξι μετά Χριστόν, η εικόνα της Βλαχερνίτισσας λιτανεύτηκε στις επάλξεις και η Πόλη σώθηκε. Σύσσωμος ο λαός μαζί με τον πατριάρχη Σέργιο αγρύπνησε στον ιερό ναό ψάλλοντας τον Ακάθιστο Ύμνο προς την Θεοτόκο. Το ιερό αυτό υπήρξε το πιο φημισμένο προσκύνημα της Παναγίας στη βασιλεύουσα και ακτινοβολούσε σε ολόκληρο τον χριστιανικό κόσμο για αιώνες.

Η αυτοκράτειρα Πουλχερία θεμελίωσε τον ναό λίγο πριν από τα μέσα του πέμπτου αιώνα, και μαζί με τον σύζυγό της Μαρκιανό φρόντισαν για τη διακόσμησή του. Επί Λέοντος του Πρώτου το συγκρότημα ολοκληρώθηκε και απέκτησε ξεχωριστή λάμψη, ιδιαίτερα με τη δημιουργία του αγίου λούσματος και του θαυματουργού αγιάσματος. Τότε χτίστηκε το παρεκκλήσιο της Αγίας σορού, για να δεχτεί το ωμοφόριο και την Τιμία Εσθήτα της Παναγίας από την Παλαιστίνη.

Στον ναό παραχωρήθηκαν σημαντικά κτήματα και άλλα περιουσιακά στοιχεία για την κάλυψη των αναγκών της μεγάλης λατρευτικής κοινότητας. Αργότερα ο Ιουστινιανός, επί της βασιλείας του θείου του Ιουστίνου του Πρώτου, τροποποίησε το αρχικό οικοδόμημα και ύψωσε τρούλο πάνω σε ημικύκλιο που σχημάτιζαν οι κίονες. Η αναδιοργάνωση του ναού συνεχίστηκε από πολλούς αυτοκράτορες, οι οποίοι με δωρεές και προσωπικό ενδιαφέρον στήριξαν το λαμπρό αυτό κέντρο λατρείας της Θεοτόκου.

Μια Νεαρά του Ηρακλείου αποκαλύπτει το μέγεθος των λειτουργικών αναγκών, καθώς ορίζει εβδομήντα τέσσερα συνολικά πρόσωπα στην υπηρεσία του ιερού. Ανάμεσά τους συγκαταλέγονται δώδεκα πρεσβύτεροι, δεκαοκτώ διάκονοι, έξι διακόνισσες, οκτώ υποδιάκονοι, είκοσι αναγνώστες, τέσσερις ψάλτες και έξι θυρωροί για όλες τις ακολουθίες. Ο Ιουστίνος ο Δεύτερος πρόσθεσε δύο αψίδες και ενίσχυσε το σχήμα του σταυρού στο μεγαλειώδες αυτό οικοδόμημα.

Σε νεότερη φάση ο Ρωμανός ο Τρίτος ο Αργυρός διακόσμησε με χρυσό και ασήμι τα εσωράχια των τοξοστοιχιών. Καθοριστικός υπήρξε ο ρόλος του ναού κατά τη διάρκεια της Εικονομαχίας, και κυρίως επί Κωνσταντίνου του Πέμπτου του εικονομάχου. Επειδή αποτελούσε λατρευτικό κέντρο των Ορθοδόξων παράλληλο με την Αγία Σοφία, το εικονογραφικό του πρόγραμμα καταστράφηκε ολοσχερώς.

Κάθε παρασκευή γίνονταν εκεί ολονύχτιες αγρυπνίες αφιερωμένες στη θαυματουργή εικόνα της Παναγίας με μεγάλη συμμετοχή του πιστού λαού. Οι εικονομάχοι αντικατέστησαν τις μορφές του Χριστού, της Παναγίας και των αγίων με παραστάσεις δέντρων, πτηνών και θηρίων ποικίλων ειδών. Ο Βίος του Αγίου Στεφάνου του Νέου, που γράφτηκε στις αρχές του ένατου αιώνα, μαρτυρεί ότι ο ναός μεταβλήθηκε σε οπωροφυλάκιο και ορνεοσκοπείο.

Τότε εξαφανίστηκε και η ξύλινη αργυρόχρυση ιστορική εικόνα της Παναγίας, που για αιώνες αποτελούσε καύχημα της βασιλεύουσας πόλης. Σύμφωνα με την παράδοση, η εικόνα ξαναβρέθηκε κρυμμένη στον τοίχο κατά τις εργασίες ανακαίνισης επί Ρωμανού του Τρίτου του Αργυρού. Είχε ήδη διαμορφωθεί ο εικονογραφικός τύπος της Παναγίας της Βλαχερνίτισσας, που διαδόθηκε με αντίγραφα σε όλον τον χριστιανικό κόσμο.

Η Θεοτόκος εικονίζεται ολόσωμη και μετωπική, με υψωμένα τα χέρια, ενώ στο στήθος της φέρει μετάλλιο με τον Χριστό να ευλογεί. Με την εικόνα συνδέεται και το θαύμα του πέπλου, που ανασηκωνόταν από το πρόσωπο της Παναγίας ανάλογα με την περίσταση. Για το γεγονός αυτό μας πληροφορεί η ιστορικός Άννα η Κομνηνή, κόρη του Αλεξίου, στο σπουδαίο έργο της.

Το χίλια εβδομήντα μετά Χριστόν η εκκλησία καταστράφηκε από μεγάλη πυρκαγιά, αλλά γρήγορα ξαναχτίστηκε με τη συνδρομή των αυτοκρατόρων Ρωμανού του Τέταρτου Διογένη και Μιχαήλ του Έβδομου Δούκα. Το συγκρότημα κάηκε οριστικά λίγο πριν από την Άλωση, όταν αρχοντόπουλα ανέβηκαν στη στέγη για να πιάσουν νεοσσούς περιστεριών. Με τη λήξη της Εικονομαχίας, από τον ναό των Βλαχερνών ξεκίνησε η γιορτή της Ορθοδοξίας, που καθιερώθηκε για τον θρίαμβο των αγίων εικόνων.

Σύμφωνα με την παράδοση, στο παρεκκλήσιο τοποθετήθηκαν αργότερα η εικόνα του Χριστού και η επιστολή του βασιλιά Αβγάρου από την Έδεσσα. Μετά την άλωση από τους σταυροφόρους τον δέκατο τρίτο αιώνα ο ναός πέρασε στους Λατίνους, μέχρι που ο Ιωάννης ο Τρίτος Δούκας Βατάτζης τον εξαγόρασε. Γενουάτες πειρατές με τις πολιορκητικές τους μηχανές προκάλεσαν αργότερα σοβαρές ζημιές στο ιερό κατά τα μέσα του δέκατου τέταρτου αιώνα.

Από τις μαρτυρίες που σώθηκαν, ο ναός βρισκόταν δίπλα στον Κεράτιο, έξω από τα παλαιά τείχη της Πόλης. Ο Ηράκλειος περιτείχισε τον χώρο για να τον προστατεύσει από επιθέσεις και επιδρομές των βαρβάρων. Όταν ιδρύθηκε το Παλάτι των Βλαχερνών πάνω στην πλαγιά του λόφου, ναός και Παλάτι επικοινωνούσαν με ειδική σκάλα και θύρα.

Οι αυτοκράτορες παρακολουθούσαν συχνά τις λειτουργίες και έδειχναν με κάθε τρόπο τον σεβασμό και την πίστη τους. Στις εκστρατείες έφεραν μαζί τους μία ιερή εικόνα της Βλαχερνίτισσας ως ασφαλή προστασία και πνευματικό στήριγμα. Από τα χρόνια του πατριάρχη Τιμοθέου καθιερώθηκε η πανήγυρις και η λιτανεία της εικόνας της Παναγίας κάθε παρασκευή στους Χαλκοπράτειους.

Στον ναό τιμούνταν επίσης με επίσημο χαρακτήρα η Υπαπαντή, η Κυριακή της Ορθοδοξίας, η Μεγάλη Παρασκευή και η Τρίτη του Πάσχα. Σπουδαίες εορτές ήταν ακόμη η τοποθέτηση του πέπλου της Παναγίας, τα εγκαίνια του ναού και η ανάμνηση της σωτηρίας από τους Αβαροπέρσες. Τιμούνταν επίσης η Κοίμηση της Θεοτόκου και η ανάμνηση του φοβερού σεισμού που έπληξε την Πόλη τον όγδοο αιώνα.

Το μέγα ιερό αποτελούσαν τρία ξεχωριστά κτίρια, η κεντρική εκκλησία, το παρεκκλήσιο των λειψάνων και το λούσμα. Η εκκλησία είχε σχήμα ξυλόστεγης τρίκλιτης βασιλικής, παρόμοιο με την Παναγία των Χαλκοπρατείων και τη μονή Στουδίου. Στην εσωτερική επένδυση συνδυάζονταν έγχρωμη ορθομαρμάρωση, πράσινος ίασπις στους κίονες και χρυσός με ασήμι στην οροφή.

Οι τοίχοι πάνω από την ορθομαρμάρωση έφεραν διάκοσμο από τοιχογραφίες και ψηφιδωτά με θέματα από τον Χριστολογικό κύκλο. Ο άμβωνας ήταν τοποθετημένος στη μέση του κεντρικού κλίτους και ήταν εξ ολοκλήρου κατασκευασμένος από καθαρό ασήμι. Πολύτιμες πληροφορίες για την εικονογράφηση και τον υπόλοιπο διάκοσμο του ναού μας άφησε ο πρεσβευτής Κλαβίχο, που επισκέφθηκε τον χώρο στις αρχές του δέκατου πέμπτου αιώνα.

Σε μεταγενέστερο κείμενο ο Ισίδωρος του Κιέβου θρηνεί την εξαφάνιση του περίλαμπρου ναού και διασώζει την ανάμνηση της παλιάς του δόξας. Το παρεκκλήσιο των λειψάνων, ή παρεκκλήσιο της Αγίας σορού, ήταν κυκλικό κτίσμα με νάρθηκα στα νότια του ιερού. Φιλοξενούσε το ωμοφόριο της Θεοτόκου, τον πέπλο της, την Τιμία Ζώνη και τα λείψανα πολλών αγίων.

Ρώσοι προσκυνητές του δέκατου τέταρτου και δέκατου πέμπτου αιώνα περιγράφουν τα κειμήλια και αναφέρονται στα λείψανα του Παταπίου, του Αθανασίου, του Παντολέοντος και της Αναστασίας. Το λούσμα χωριζόταν σε τρία μέρη, την ιματιοθήκη, τη δεξαμενή και τον Άγιο Φωτεινό, και επικοινωνούσε με το παρεκκλήσιο. Στεγαζόταν με θόλο και οι τοίχοι ήταν διακοσμημένοι με εικόνες, ενώ σε ειδική κόγχη βρισκόταν η εικόνα της Παναγίας.

Στη δεξαμενή κατέβαινε κάθε παρασκευή ο αυτοκράτορας και λουζόταν με ευλάβεια στα ιαματικά νερά. Από τα χέρια της μαρμάρινης εικόνας της Θεοτόκου εκχυνόταν το αγίασμα προς τους ευλαβείς πιστούς. Μετά τη μεγάλη πυρκαγιά λίγο πριν από την Άλωση και την οριστική κατάλυση της αυτοκρατορίας, τα πάντα ερειπώθηκαν και ερημώθηκαν τραγικά.

Η φήμη και ο πλούτος του παλαιού ιερού χάθηκαν, και έμεινε μόνο ο χώρος του αγιάσματος ως μαρτυρία της παλιάς λαμπρότητας. Η περιοχή περιήλθε στους Οθωμανούς για αιώνες, μέχρι την εποχή που αγοράστηκε από τη συντεχνία των Ορθοδόξων Ελλήνων γουναράδων. Αυτοί έχτισαν πάνω από το άγιασμα ναΐσκο, διατηρώντας ζωντανή την παράδοση και την ευλάβεια προς την Παναγία των Βλαχερνών.

Με την πάροδο του χρόνου και με τις φροντίδες του Οικουμενικού Πατριαρχείου προστέθηκαν και άλλα προσκτίσματα στον ευλογημένο χώρο. Ο αρχαίος και περιτειχισμένος τόπος απέκτησε σταδιακά την όψη που έχει σήμερα, με κεντρικό σημείο αναφοράς το ιερό αγίασμα. Οι τέσσερις τοιχογραφίες του ζωγράφου Ειρήναρχου Κόβα, που φιλοτεχνήθηκαν πάνω από το αγίασμα στα μέσα του εικοστού αιώνα, θυμίζουν τις ιερές συγκινήσεις και τις μεγάλες στιγμές της Ορθοδόξου εκκλησίας.